Commozione cerebrale - Cosa succede al cervello? PARTE 2

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Come abbiamo iniziato nella prima parte di questo articolo, la ricerca dimostra che i disturbi funzionali primari causati da una commozione cerebrale producono un effetto domino di disturbi funzionali nelle parti esterne (corticali) e interne (sottocorticali) del cervello. Tra queste, le parti del cervello coinvolte nell'elaborazione e nel coordinamento di più impressioni sensoriali simultaneamente (integrazione multisensoriale), che sono responsabili della sincronizzazione dell'attivazione di diversi centri con proprietà diverse nel cervello per eseguire simultaneamente compiti fisici e cognitivi (attivazione cross-modale), mentre nelle persone che hanno subito una commozione cerebrale e una lesione cerebrale traumatica lieve si attivano aree corticali e sottocorticali che normalmente non si attivano durante determinati compiti. La ricerca ha dimostrato che un'alterata sincronizzazione tra la ricezione di informazioni sensoriali e la produzione di segnali motori da parte del cervello comporta un'alterazione della neuroplasticità e dell'apprendimento. Questo è uno dei motivi per cui è difficile trovare trattamenti efficaci in grado di ridurre i sintomi e migliorare la qualità della vita nei bambini e negli adulti affetti da sindrome da commozione cerebrale cronica e sindrome da post-concussione.

Funzione e disfunzione delle parti esterne e interne del cervello.  

Per comprendere meglio cosa accade nel cervello in caso di commozione cerebrale e cosa causa l'ampio carico di sintomi della commozione cerebrale e della sindrome post-concussione, è necessario rivedere le funzioni di alcune aree cerebrali e cosa accade loro in caso di trauma cranico. Non è importante memorizzare o comprendere tutti i dettagli di questa rassegna, ma è necessario passare in rassegna queste aree cerebrali e le loro funzioni per comprendere meglio il "quadro generale" di ciò che accade al cervello in caso di commozione cerebrale e del motivo per cui la sindrome post-concussione causa un carico di sintomi così ampio.   

Collicolo superiore

Il collicolo superiore è una struttura importante nel tronco encefalico per l'elaborazione e il coordinamento di diverse impressioni sensoriali simultaneamente (integrazione multisensoriale) ed è importante per fornire l'attivazione sincronizzata di diversi centri con proprietà diverse nel cervello contemporaneamente per eseguire azioni fisiche e cognitive (comunicazione cross-modale). Nelle persone affette da sindrome post-commotiva, le ricerche dimostrano che c'è una risposta ridotta nel collicolo superiore, che porta a un'interruzione del modo in cui il cervello sincronizza e integra le informazioni visive, le informazioni sul movimento provenienti dai muscoli e dalle articolazioni, le informazioni sul movimento provenienti dall'organo dell'equilibrio nell'orecchio interno e le informazioni uditive come il linguaggio e i suoni provenienti dall'ambiente. Ciò interferisce con le funzioni che influenzano le capacità motorie, l'orientamento, la concentrazione e l'attenzione.

Il collicolo superiore ha anche importanti funzioni coinvolte nel controllo dello sguardo e nel controllo motorio fine dei movimenti oculari mirati. Una funzione compromessa del collicolo superiore può quindi rendere più difficile l'orientamento visivo e più impegnativo e faticoso il lavoro di concentrazione che sollecita lo sguardo, come la lettura.    

Corpo calloso

Il corpo calloso è il più grande insieme di fibre nervose che collega gli emisferi destro e sinistro del cervello e svolge un ruolo centrale nella comunicazione tra questi due emisferi. Queste fibre nervose agiscono come ponti di comunicazione, trasmettendo informazioni tra i due emisferi e consentendo un funzionamento coordinato e integrato degli emisferi cerebrali. Una ricerca condotta nel 2019 utilizzando l'imaging del tensore di diffusione (DTI) mostra che le persone affette da sindrome da commozione cerebrale cronica, la sindrome post-concussione, presentano connessioni e integrità interrotte nel corpo calloso. Queste disfunzioni contribuiscono, tra l'altro, a ridurre le prestazioni cognitive. In particolare nella memoria di lavoro, nell'attenzione e nella velocità di elaborazione.

Corteccia prefrontale       

La corteccia prefrontale svolge funzioni importanti per garantire buone capacità cognitive, il processo decisionale e la memoria di lavoro. La corteccia prefrontale comunica anche con le parti del cervello che controllano il controllo motorio e raccoglie vari input sensoriali importanti per pianificare, organizzare, avviare e coordinare movimenti complessi che coinvolgono più parti del corpo e sistemi sensoriali. Comprende la corteccia motoria primaria, la corteccia premotoria, l'area motoria supplementare, le aree visive primarie e secondarie, la corteccia parietale posteriore, la corteccia somatosensoriale e la corteccia vestibolare. Un buon funzionamento della corteccia prefrontale e una buona comunicazione con le altre aree cerebrali sono essenziali, tra l'altro, per una coordinazione occhio-mano e occhio-piede fluida e senza sforzo, per adattare i movimenti e le reazioni motorie ai cambiamenti dell'ambiente e per essere in grado di eseguire movimenti motori mentre si affrontano sfide cognitive.

Nelle persone affette da sindrome post-commotiva, è dimostrato che l'attività della corteccia prefrontale è ridotta e la comunicazione con le altre aree cerebrali è disturbata. Ciò contribuisce alle difficoltà di concentrazione, alla compromissione della funzione cognitiva, alla riduzione della reattività e della precisione nelle sfide motorie complesse, come la coordinazione occhio-mano e il multitasking nelle sfide motorie.

Corteccia parietale superiore     

La corteccia parietale superiore è coinvolta nelle importanti funzioni di integrazione delle informazioni sensoriali (comprese le informazioni sul movimento provenienti da articolazioni e muscoli e dall'organo dell'equilibrio nell'orecchio interno), di orientamento spaziale e di movimento e di mantenimento dell'attenzione. Tutte queste funzioni sono importanti per garantire una buona capacità motoria e di movimento senza sforzo, nonché capacità cognitive ed esecutive.

Una buona comunicazione tra la corteccia parietale superiore e, tra le altre, la corteccia motoria primaria, la corteccia premotoria e le aree motorie supplementari, i campi oculari frontali, la corteccia somatosensoriale primaria e secondaria, la corteccia temporoparietale e vestibolare è importante per movimenti coscienti fluidi e controllati con il corpo, la pianificazione e la coordinazione di azioni motorie complesse e sequenziali, il controllo motorio fine sui movimenti oculari intenzionali e l'allineamento dei movimenti oculari intenzionali con i movimenti di altre parti del corpo, le funzioni cognitive superiori come il processo decisionale e la comprensione delle intenzioni e delle convinzioni altrui e l'orientamento nel movimento e nello spazio.   

1. La corteccia motoria primaria è responsabile principalmente dell'esecuzione dei movimenti motori coscienti.
2. La corteccia premotoria e l'area motoria supplementare sono coinvolte nella pianificazione e nel coordinamento di azioni motorie più complesse e sequenziali.
3. Il campo visivo frontale è coinvolto nel controllo dei movimenti oculari, fondamentali per l'attenzione visiva e la coordinazione occhio-mano.
4. La corteccia prefrontale è importante per le funzioni cognitive superiori, come il processo decisionale, la memoria di lavoro e il controllo dell'attenzione.
5. La corteccia somatosensoriale primaria e secondaria è responsabile dell'elaborazione delle informazioni relative al tatto, alla pressione, al dolore, alla temperatura e alla posizione del corpo (propriocezione), tutti elementi fondamentali per il controllo motorio.
6. La giunzione temporoparietale (TPJ) è coinvolta in diversi aspetti della cognizione, tra cui la teoria della mente (comprensione delle intenzioni e delle credenze degli altri), l'attenzione e l'elaborazione spaziale.

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Diversi studi dimostrano che la commozione cerebrale può portare a disturbi dell'attività e a cambiamenti nella connettività della corteccia parietale superiore nei pazienti con sindrome post-concussione. Questi disturbi funzionali nella corteccia parietale superiore possono contribuire, tra l'altro, a compromettere l'equilibrio e la coordinazione, a compromettere il controllo della motricità fine su movimenti motori complessi con il corpo e con altre parti del corpo, a compromettere il controllo della motricità fine e la coordinazione dei movimenti oculari mirati, importanti per la lettura e l'orientamento visivo, a creare difficoltà con le sfide cognitive superiori e ad avere difficoltà nell'orientamento spaziale.

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Corteccia temporale

La corteccia temporale svolge un ruolo fondamentale nell'elaborazione e nella comprensione delle informazioni visive e uditive, ma il suo ruolo nell'elaborazione dei segnali di movimento provenienti dall'organo dell'equilibrio nell'orecchio interno e dalle articolazioni e dai muscoli è meno diretto e più complesso. La corteccia temporale riceve:

1. Informazioni visive: Alcune parti della corteccia temporale, in particolare le aree note come flusso ventrale o percorso "cosa", sono coinvolte nel riconoscimento degli oggetti e dei volti.
2. Informazioni uditive: Il giro temporale contiene le cortecce uditive primarie e secondarie, che elaborano e interpretano i suoni.
3. Informazioni vestibolari (informazioni sul movimento provenienti dall'organo dell'equilibrio nell'orecchio interno): Sebbene il sistema vestibolare invii informazioni principalmente ad aree come la corteccia parietale, il talamo e il cervelletto, la corteccia temporale può essere coinvolta in sfide di movimento più complesse e nell'integrazione di queste informazioni di movimento. Soprattutto in relazione alla memoria e all'orientamento spaziale.
4. Informazioni propriocettive (informazioni sul movimento provenienti da articolazioni e muscoli): La propriocezione, ovvero la percezione della posizione e del movimento del corpo, è elaborata principalmente da aree come la corteccia atosensoriale e il cervelletto. Analogamente alle informazioni vestibolari, la corteccia temporale può essere coinvolta nelle sfide complesse del movimento e nell'integrazione di queste informazioni, soprattutto in relazione alla memoria e all'orientamento spaziale.

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Mentre la corteccia temporale elabora direttamente le informazioni visive e uditive, quest'area ha anche importanti funzioni coinvolte nell'elaborazione, nel coordinamento e nell'interpretazione delle informazioni sul movimento provenienti dall'organo dell'equilibrio nell'orecchio interno e delle informazioni sul movimento provenienti dalle articolazioni e dai muscoli in sfide di movimento complesse che richiedono anche la cognizione. Per esempio, quando si cammina su un terreno accidentato e si deve essere visivamente vigili e pianificare i movimenti prima di eseguirli, e allo stesso tempo essere in grado di interrompere i movimenti iniziati in caso di terreno pericoloso imprevisto. E la coordinazione occhio-mano e occhio-piede, che mette alla prova anche la concentrazione e il controllo degli impulsi. Per esempio, prendere una palla con le mani o con i piedi, o scrivere concentrandosi per memorizzare il contenuto di una riunione o di una conferenza.    

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Anche la corteccia temporale svolge un ruolo importante nella memoria. Sia la memoria visiva che quella uditiva.

• Memoria visiva: La corteccia temporale, in particolare le strutture del lobo medio-temporale come l'ippocampo e le aree circostanti, sono importanti per la formazione e l'integrazione della memoria visiva. Quando percepiamo informazioni visive, come oggetti, volti o ambienti, esse subiscono un'elaborazione iniziale nella corteccia visiva primaria, per poi passare ad aree di elaborazione e comprensione più complesse delle impressioni visive, tra cui la corteccia temporale. All'interno della corteccia temporale vi sono regioni specializzate, come la corteccia inferotemporale, che elaborano e analizzano stimoli visivi complessi. Queste aree sono responsabili del riconoscimento e della memorizzazione di caratteristiche visive come forma, colore, struttura e relazioni spaziali. Ad esempio, la corteccia temporale aiuta a identificare volti, oggetti e luoghi familiari. Inoltre, le connessioni tra la corteccia temporale e l'ippocampo sono fondamentali per sistematizzare e integrare i ricordi visivi. L'ippocampo riceve le informazioni visive elaborate dalla corteccia temporale e le integra con altri dettagli della situazione per formare ricordi episodici. Questi ricordi sono il recupero di eventi o esperienze specifiche associate a stimoli visivi.

• Memoria uditiva: Analogamente alla memoria visiva, la corteccia temporale è coinvolta nell'elaborazione della memoria uditiva. La corteccia uditiva primaria, situata all'interno della corteccia temporale, riceve le informazioni sonore dalle orecchie ed esegue un'elaborazione iniziale, come l'analisi della frequenza e dell'intensità. Man mano che le informazioni uditive attraversano la via uditiva, raggiungono le aree uditive superiori della corteccia temporale. All'interno della corteccia temporale vi sono regioni specializzate, come il giro temporale superiore, che sono coinvolte nella complessa elaborazione uditiva e nella formazione della memoria. Queste aree contribuiscono al riconoscimento e alla memorizzazione di caratteristiche uditive come l'altezza, il ritmo, il timbro e la comprensione del linguaggio. Ad esempio, la corteccia temporale aiuta a riconoscere voci o melodie familiari. Inoltre, le connessioni tra la corteccia temporale e l'ippocampo svolgono un ruolo importante nella formazione dei ricordi uditivi. L'ippocampo integra le informazioni uditive elaborate dalla corteccia temporale con altri dettagli contestuali rilevanti, come il significato emotivo o gli eventi associati, per formare ricordi episodici.

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In sintesi, la corteccia temporale, con le sue aree specializzate e le connessioni con l'ippocampo, tra le altre, è essenziale per l'elaborazione, il riconoscimento e l'immagazzinamento della memoria visiva e uditiva. Ci permette di percepire, riconoscere e ricordare stimoli visivi e informazioni uditive complesse, consentendoci di formare ricordi dettagliati e significativi del mondo che ci circonda. Allo stesso tempo, la corteccia temporale ha anche importanti funzioni coinvolte nell'elaborazione, nella correlazione e nell'interpretazione delle informazioni sul movimento provenienti dall'organo dell'equilibrio nell'orecchio interno e delle informazioni sul movimento provenienti dalle articolazioni e dai muscoli in sfide di movimento complesse che richiedono anche la cognizione. La ricerca mostra disturbi funzionali e una ridotta connettività nella corteccia temporale nelle persone con sindrome da commozione cerebrale cronica. Questa connettività e disfunzione compromessa contribuisce a un'ampia gamma di sintomi. Tra questi vi sono disturbi della concentrazione e della memoria e disturbi dell'equilibrio, della coordinazione e dell'orientamento nelle sfide di movimento più complesse che includono abilità motorie e cognitive.   

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Corteccia vestibolare

La corteccia vestibolare è distribuita in diverse aree del cervello, tra cui la corteccia parietale e temporale, ed è interconnessa con un'ampia rete coinvolta nell'attenzione spaziale e nel controllo sensomotorio del movimento degli occhi e del corpo.

La corteccia vestibolare integra le informazioni provenienti dall'organo dell'equilibrio nell'orecchio interno con quelle provenienti da altri sistemi sensoriali (come le informazioni visive e quelle relative al movimento delle articolazioni e dei muscoli) per creare una percezione coerente della posizione e del movimento del corpo nello spazio. Questo aiuta a coordinare i movimenti degli occhi e della testa, il controllo posturale ed è importante per mantenere l'equilibrio e la stabilità. Come già detto, la corteccia vestibolare svolge un ruolo fondamentale anche nell'attenzione visuo-spaziale e nella consapevolezza della posizione del corpo nello spazio.

 Come già accennato, la corteccia vestibolare ha collegamenti e comunica con diverse altre parti del cervello coinvolte e non coinvolte nell'equilibrio e nell'orientamento fisico. Tra queste, il talamo, il cervelletto, la corteccia visiva, la corteccia somatosensoriale, l'ippocampo e la corteccia prefrontale. Le connessioni tra la corteccia vestibolare e queste altre parti del cervello svolgono un ruolo cruciale in un'ampia gamma di funzioni. Non solo quelle legate all'equilibrio e alla coordinazione, all'orientamento spaziale e alla navigazione. Ma anche funzioni legate alla cognizione e alla memoria.

1. Il talamo trasmette le informazioni vestibolari alla corteccia ed è fondamentale per la percezione cosciente degli stimoli vestibolari e dell'organo dell'equilibrio nell'orecchio interno.
2. Il cervelletto aiuta a mettere a punto i comandi motori e a migliorare la coordinazione, in particolare quelli legati all'equilibrio. Il suo collegamento con il sistema vestibolare è fondamentale per mantenere l'equilibrio, orientare e adattare i movimenti.
3. La corteccia visiva e il sistema vestibolare collaborano per mantenere l'equilibrio e l'orientamento spaziale. Ad esempio, quando si muove la testa, gli occhi si regolano automaticamente per mantenere lo sguardo stabile in un punto, in modo da percepire l'ambiente circostante come se fosse in movimento o fermo. Questo è in parte il risultato del riflesso vestibolo-oculare (VOR) e del riflesso cervico-oculare (COR), meccanismi in cui i segnali di movimento dell'organo dell'equilibrio nell'orecchio interno e le informazioni di movimento delle articolazioni e dei muscoli del collo comunicano con il sistema visivo.
4. La corteccia somatosensoriale comunica con la corteccia vestibolare per aiutare a integrare le informazioni sul movimento provenienti da articolazioni e muscoli e gli stimoli tattili. Ad esempio, quando si cammina, i muscoli e le articolazioni inviano informazioni sul movimento e sulla posizione delle gambe, mentre i sensori tattili della pelle percepiscono la superficie su cui si cammina, fornendo ulteriori informazioni sulle condizioni spaziali.
5. L'ippocampo è noto per il suo ruolo nella memoria e nella navigazione spaziale. L'interazione con il sistema vestibolare può favorire la creazione di mappe cognitive, che sono rappresentazioni mentali della disposizione degli ambienti.
6. Le connessioni della corteccia prefrontale con la corteccia vestibolare svolgono un ruolo nel modo in cui il cervello utilizza le informazioni vestibolari per funzioni di livello superiore come la pianificazione e il processo decisionale. La corteccia prefrontale è coinvolta in funzioni cognitive superiori come il processo decisionale, la risoluzione dei problemi, la pianificazione e l'autocontrollo, ricevendo informazioni dalla corteccia vestibolare e da altre aree sensoriali per formare una comprensione olistica della posizione e del movimento del corpo. Grazie a questa comunicazione, la corteccia prefrontale può aiutare a pianificare e adattare le azioni motorie in base all'equilibrio e all'orientamento spaziale del corpo. Questa interazione tra corteccia prefrontale e corteccia vestibolare è importante per mantenere l'equilibrio e controllare i movimenti del corpo in situazioni e ambienti diversi.

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È noto che i pazienti con sindrome da commozione cerebrale cronica sono spesso afflitti da vertigini a causa di un'alterata funzione del sistema vestibolare. Ciò include danni all'organo dell'equilibrio nell'orecchio interno, una connettività compromessa, un'integrazione compromessa dei segnali dell'equilibrio provenienti dall'organo dell'orecchio interno e una comunicazione compromessa con altre aree di connessione del cervello. Recenti ricerche suggeriscono inoltre che la disfunzione della corteccia vestibolare e le interruzioni nella comunicazione con altre aree cerebrali contribuiscono ad aumentare le difficoltà nelle funzioni cognitive ed esecutive nelle persone affette da sindrome da commozione cerebrale cronica.    

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Cerebello

Il cervelletto è stato tradizionalmente associato principalmente alla coordinazione dei movimenti motori, all'equilibrio e al bilanciamento. Nuove ricerche hanno iniziato a scoprire i ruoli estesi del cervelletto, estendendo le sue funzioni al coinvolgimento nella cognizione e nelle emozioni.

Il ruolo principale del cervelletto è quello di coordinare le attività motorie, in particolare i movimenti intenzionali del corpo, delle braccia, delle gambe e degli occhi. Il cervelletto riceve input dai sistemi sensoriali e dalle diverse parti del cervello coinvolte nel controllo motorio, li integra e mette a punto i comandi motori per i muscoli. Questa precisa coordinazione consente movimenti fluidi e mirati e garantisce l'equilibrio e la postura.

Il ruolo integrale del cervelletto nel controllo motorio è dimostrato quando si verifica un danno al cervelletto. Questo provoca l'atassia, una condizione caratterizzata dalla perdita del pieno controllo sui movimenti del corpo, che porta ad andature anomale, scarsa coordinazione e movimenti instabili.

Recenti ricerche stanno iniziando a fornire una comprensione più approfondita del ruolo del cervelletto, esteso a varie funzioni non motorie, tra cui la cognizione. Il cervelletto è coinvolto in diversi processi cognitivi come l'attenzione, il linguaggio, la memoria di lavoro e la percezione visuo-spaziale. Si ritiene che il cervelletto supporti queste funzioni cognitive mantenendo la tempistica e l'accuratezza dei processi mentali, così come fa con i movimenti e le azioni motorie.

 La ricerca collega anche il cervelletto all'elaborazione delle emozioni. Attraverso le sue connessioni con le aree chiamate amigdala, ipotalamo e corteccia prefrontale. Tutte regioni chiave coinvolte nelle emozioni, il cervelletto sembra contribuire alla regolazione delle risposte affettive.

I danni al cervelletto sono stati associati a cambiamenti della personalità e dell'umore, tra cui l'appiattimento degli affetti o un comportamento disinibito e inappropriato. Ciò evidenzia il ruolo del cervelletto nel modulare le nostre risposte emotive.

 Una nuova ricerca dimostra che le persone affette da sindrome post-commotiva hanno un'attività e una connettività ridotte nel cervelletto, che possono contribuire non solo alle sfide motorie e alla compromissione della coordinazione. Ma anche a problemi cognitivi ed emotivi.

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Sintesi

La descrizione e la comprensione di queste aree cerebrali illustra come ogni singola funzione del nostro cervello e del nostro sistema nervoso non lavori in modo isolato, ma si integri invece in modo profondo e complesso con le altre per creare un'ampia gamma di funzioni motorie, cognitive, esecutive ed emotive. Questo spiega anche perché si assiste a un ampio effetto domino di disfunzioni secondarie derivanti dalle disfunzioni primarie corticali (esterne) e sottocorticali (interne) causate da una commozione cerebrale e dalla sindrome post-concussione. Questa nuova conoscenza e comprensione di ciò che accade nel cervello ci permette anche di capire meglio perché molte persone affette da commozione cerebrale e sindrome post-concussione sperimentano uno spettro così ampio e complesso di sintomi invalidanti e una ridotta qualità di vita.   

Al Brain Camp riconosciamo quindi la necessità di un esame funzionale ampio e completo del cervello e del sistema nervoso per identificare quali parti del cervello e del sistema nervoso devono essere riabilitate. Ciò include test che mettono alla prova l'equilibrio e la coordinazione, la reattività fisica e cognitiva, il controllo motorio fine sui movimenti oculari mirati e la consapevolezza del movimento del cervello con il collo, la schiena, le braccia e le gambe.

Noi poniamo l'accento su diversi test, ma alcuni dei più importanti che eseguiamo sono la video-nistagmografia computerizzata, che misura il controllo motorio fine dei movimenti oculari intenzionali. Il motivo per cui diamo tanta importanza a questi test è che la ricerca dimostra che un'alterazione del controllo motorio fine e della coordinazione dei movimenti oculari intenzionali può essere una delle ragioni principali per cui i bambini e gli adulti affetti da sindrome post-commotiva soffrono di affaticamento e nebbia cerebrale, difficoltà di lettura e concentrazione, difficoltà nell'elaborazione e nel filtraggio delle impressioni visive e ridotta tolleranza all'attività fisica.  

C'è speranza di miglioramento

Anche se soffrite di sintomi dovuti alla sindrome post-commotiva da diversi anni e non avete risposto ai trattamenti precedenti, recenti ricerche dimostrano che c'è speranza di ridurre l'intensità dei sintomi e migliorare la qualità della vita con l'aiuto di una riabilitazione neurologica su misura. Noi del Brain Camp, Kim Tore Johansen e il suo team, abbiamo una lunga e ampia esperienza con pazienti di tutte le età affetti da sindrome post-commotiva e faremo del nostro meglio per aiutarvi a migliorare la vostra vita quotidiana.     

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^{Elenco di riferimento:}

^{1 Badre, D. e Frank, M. J. (2020). Interazioni tra corteccia prefrontale e gangli della base durante il processo decisionale. Nature Reviews Neuroscience, 21(12), 691-705.}

^{2 Bertolini, G., & Tarnutzer, A. A. (2020). Le basi neurali dell'orientamento spaziale e la sua modulazione tramite input multisensoriali e vestibolari. Journal of Neurophysiology, 124(3), 738-751.}

^{3. betzel, R. F., Medaglia, J. D., & Bassett, D. S. (2020). Diversità dell'architettura su meso-scala nei connettomi umani e non umani. Nature Communications, 11(1), 1-13. Questo studio esplora l'organizzazione delle reti del piccolo mondo nei connettomi umani e non umani.}

^{4 Buki A, Egyud L, Okonkwo DO, et al. Update on mild traumatic brain injury: an introduction to diagnosis and management. J Neurol Neurosurg Psychiatry. 2021;92(2):219-227. doi:10.1136/jnnp-2020-323628}

^{5 Cai, Y., et al. "Diminuzione della densità di connettività funzionale in soggetti con sindrome post-concussione". Frontiers in neurology 9 (2018): 572.}

^{6 Chen, J. K., et al. "Uno studio prospettico delle anomalie della materia bianca nelle lesioni cerebrali traumatiche lievi in fase acuta". Neurology 89.15 (2017): 1562-1571.}

^{7 Davenport, N. D., et al. "Anomalie nell'attivazione corticale visiva e uditiva nelle lesioni cerebrali traumatiche lievi". Journal of the International Neuropsychological Society 25.1 (2019): 26-37.}

^{8 De Beaumont L, Tremblay S, Lassonde M, Théoret H. Effetti a lungo termine e cumulativi della commozione cerebrale sportiva sull'inibizione della corteccia motoria. Neurosurgery. 2021;89(Suppl_1):S34-S42. doi:10.1093/neuros/nyaa527}

^{9 Delaney, J. S., et al. "Equilibrio e disfunzione vestibolare in individui con sindrome post-concussione persistente". Journal of head trauma rehabilitation 34.4 (2019): E28-E36.}

^{10 Faghri PD, Rodrigues E, Lo CK, Yost RA. Riabilitazione cognitivo-motoria basata sulla realtà virtuale in persone con lesioni cerebrali traumatiche: uno studio pilota. Am J Phys Med Rehabil. 2020;99(6):515-522. doi:10.1097/PHM.0000000000001398}

^{11 Figueiredo, T. H., et al. "Altered resting-state connectivity in post-concussion syndrome: a pilot study". Brain Injury 33.1 (2019): 114-121.}

^{12 Frederick R. Carrick et al, 2012. Rotazione dell'intero corpo in assenza di una sedia multiassiale rotante in caso di sindrome simile all'atrofia sistemica multipla. Neurologia funzionale, riabilitazione ed ergonomia. Vol. 2, n. 1, 2012.}

^{13. Frederick R. Carrick e altri, 2011, The effect of whole body rotations in the pitch and yaw planes on postural stability. Neurologia funzionale, riabilitazione ed ergonomia. Vol. 2, 167-179, 2011.}

^{14 Frederick R. Carrick et al, 2015. Valutazione dell'efficacia di una nuova modalità di trattamento di riabilitazione cerebrale e vestibolare in pazienti affetti da PSTD che hanno subito lesioni cerebrali traumatiche legate al combattimento. Frontiers in Public Health vol. 3 (2015), articolo 15.}

^{15 Frederick R. Carrick et al, 2015. Efficacia a breve e a lungo termine di una modalità di trattamento di riabilitazione cerebrale e vestibolare specifica di un soggetto nei veterani di guerra affetti da PTSD. Frontiers in Public Health vol. 3 (2015), articolo 151.}

^{16 Furlan, L., & Krüger, O. (2020). Coinvolgimento della corteccia prefrontale ventromediale umana nella pianificazione motoria diretta agli obiettivi. eLife, 9, e57737.}

^{17 Giza CC, Hovda DA. La nuova cascata neurometabolica della commozione cerebrale. Neurochirurgia. 2021;89(Suppl_1):S24-S33. doi:10.1093/neuros/nyaa523}

^{18 Guo, Z., Li, A. e Yu, L. (2020). Meccanismi neurali alla base dell'integrazione delle informazioni situazionali nei risultati dell'attribuzione. Human Brain Mapping, 41(6), 1506-1518.}

^{19. Direzione della Salute}

^{20. hilgetag, C. C., & Goulas, A. (2020). Il cervello è davvero una rete a piccolo mondo? Struttura e funzione del cervello, 225(2), 647-660.}

^{21 Hoffman, N. L., et al. "Disfunzione vestibolare nella sindrome post-concussiva". Journal of neurological physical therapy: JNPT 43.4 (2019): 214-221.}

^{22 Huang C, Duan K, Hu S, et al. Disregolazione del sistema immunitario nella sindrome post-concussione. Front Neurol. 2021;12:676727. doi:10.3389/fneur.2021.676727}

^{23 Jeannie Ponsford e altri, 1999. Esito cognitivo e comportamentale dopo un trauma cranico lieve nei bambini. Journal of Head Trauma Rehabilitation, agosto 1999.}

^{24 Kheradmand, A., & Winnick, A. (2020). Il controllo vestibolare dell'equilibrio in piedi è potenziato dall'aumento del carico cognitivo. Frontiers in Neurology, 11, 566.}

^{25 Kim, Y. W., et al. W., et al. "Spessore corticale alterato nei pazienti con sindrome da post-concussione: uno studio di risonanza magnetica strutturale". Journal of Neurotrauma 36.2 (2019): 306-312.}

^{26. kim, H. E., Morehead, J. R., Parvin, D. E., Moazzezi, R., & Ivry, R. B. (2020). L'inibizione delle saccadi genera soppressione attenzionale e adattamento retinotopico nella corteccia visiva umana. Journal of Neuroscience, 40(14), 2889-2901.}

^{27 King, L. A., et al. "Sintomi persistenti e cambiamenti di attività tre mesi dopo una lieve lesione cerebrale traumatica". Journal of rehabilitation research and development 55.3 (2018): 305-314.}

^{28. kromrey, S., Haarmeier, T., & Thier, P. (2020). Base neurale della soppressione saccadica della rilevazione dello spostamento. Cerebral Cortex, 30(6), 3586-3598.}

^{29 Kumar, A., et al. "Alterazioni nella connettività funzionale delle reti cerebrali small-world in pazienti con lesioni cerebrali traumatiche lievi". PloS one 13.10 (2018): e0205549.}

^{30 Leddy, J.J., Haider, M.N., Ellis, M.J., et al. (2021). "Esercizio aerobico precoce sotto-soglia per la commozione cerebrale legata allo sport: Journal of Neurotrauma, 38(4), 479-487.}

^{31 Leddy, J.J., Haider, M.N., Hinds, A., et al. (2022). "Esercizio fisico precoce dopo una commozione cerebrale legata allo sport: A Systematic Review and Meta-Analysis". British Journal of Sports Medicine, 56(4), 192-197.}

^{32 Leddy, J. J., et al. "Uno studio preliminare sull'effetto del trattamento precoce dell'esercizio aerobico per la commozione cerebrale legata allo sport nei maschi". Clinical Journal of Sport Medicine 28.1 (2018): 13-21.}

^{33 Mannix R, Meehan WP, Monuteaux MC, et al. Predittori clinici di un recupero prolungato dopo una commozione cerebrale in bambini e adolescenti. JAMA Pediatrics. 2020;174(2):e195905. doi:10.1001/jamapediatrics.2019.5905}

^{34 Mark E. Halstead e altri, 2010. Concussione correlata allo sport nei bambini e negli adolescenti. Pediatrics, volume 126, numero 3, settembre 2010.}

^{35 Matthew T. Neal e altri, 2011. Commozioni cerebrali: Cosa deve sapere il neurochirurgo sulle attuali evidenze scientifiche e sulle strategie di gestione. Surgical Neurology International 2012; 3:16.}

^{36 Maugans TA, Farley C, Altaye M, Leach J, Cecil KM. La commozione cerebrale pediatrica legata allo sport produce alterazioni del flusso sanguigno cerebrale. Pediatria. 2020;146(2):e20193980. doi:10.1542/peds.2019-3980}

^{37 McCrea, M., Meier, T., Huber, D., et al. (2020). "Ruolo della diagnostica per immagini avanzata nella commozione cerebrale legata allo sport". Journal of Head Trauma Rehabilitation, 35(1), 1-8.}

^{38 McDougle, S. D., & Taylor, J. A. (2020). Strategie cognitive dissociabili per l'apprendimento sensomotorio. Nature Communications, 11(1), 1-13.}

^{39 Meier TB, Karr JE, Karr JW, et al. Lesioni cerebrali traumatiche lievi nell'esercito degli Stati Uniti: epidemiologia, fattori di rischio e strategie di mitigazione. Curr Opin Neurol. 2021;34(6):709-714.}

^{40. niv, Y. e Langdon, A. (2021). Apprendimento del rinforzo con azioni continue attraverso una pianificazione basata su modelli. Journal of Neuroscience, 41(1), 5-15.}

^{41 Norwegian Health Information, Manuale del paziente norvegese.}

^{42 Patel R, Sampaio-Baptista C, Johansen-Berg H. Plasticità strutturale e funzionale dopo una commozione cerebrale. Neurosci Lett. 2020;725:134902. doi:10.1016/j.neulet.2020.134902}

^{43 Perrault, T. J., et al. "Risposte neuronali del collicolo superiore a stimoli multisensoriali nella sindrome post-concussiva". Journal of Neurotrauma 36.5 (2019): 791-802.}

^{44. salari, E., Bütefisch, C. M., & Zimerman, M. (2020). Indagine sulle basi neurali della stimolazione theta burst della corteccia premotoria sul riconoscimento delle espressioni facciali emotive: ruolo del sistema dei neuroni specchio. Scientific Reports, 10(1), 1-10.}

^{45 Schneider, K.J., Meeuwisse, W.H., Nettel-Aguirre, A., et al. (2023). "Riposo e ritorno all'attività dopo una commozione cerebrale legata allo sport: A Systematic Review and Meta-analysis". British Journal of Sports Medicine, 57(1), 3-8.}

^{46 Seabury, S. A., et al. "Correlati di neuroimaging e predittori del miglioramento dei sintomi dopo una commozione cerebrale in una popolazione pediatrica". Journal of Neurotrauma 36.22 (2019): 3182-3192.}

^{47 Schneiderman, A. I., et al. "Relazione tra storia di lesione cerebrale traumatica e recente comportamento di guida a rischio: uno studio basato sulla popolazione". The Journal of the American Medical Association 296.9 (2006): 2574-2581.}

^{48 Shahim, P., et al. "Valutazione multimodale della neurodegenerazione nella sindrome da post-concussione dopo una lesione cerebrale traumatica lieve: uno studio longitudinale prospettico". Journal of Neurology, Neurosurgery & Psychiatry 91.3 (2020): 265-276.}

^{49 Shumskaya E, Andriessen TMJC, Norris DG, Vos PE. Attivazione neuronale anormale dopo una commozione cerebrale in assenza di anomalie strutturali nelle neuroimmagini convenzionali. J Neurol Neurosurg Psychiatry. 2021;92(2):170-177. doi:10.1136/jnnp-2020-323558.}

^{50 Shumskaya, E., et al. "Anomalie diffuse della sostanza bianca nelle lesioni cerebrali croniche traumatiche lievi e la loro relazione con il funzionamento neuropsicologico". NeuroImage: Clinical 21 (2019): 101632.}

^{51 Smith, P. F. e Zheng, Y. (2020). Dall'orecchio all'incertezza: i contributi vestibolari alla funzione cognitiva. Frontiers in Integrative Neuroscience, 14, 4.}

^{52 Snellman M, Ramberg E, Lindqvist J, et al. Variazione genetica associata alla suscettibilità alla commozione cerebrale nei giocatori di hockey su ghiaccio svedesi. PLoS One. 2021;16(2):e0247558. doi:10.1371/journal.pone.0247558}

^{53 Timothy Belton e Robert A. McCrea (2000). Ruolo della regione del flocculo cerebellare nell'annullamento del VOR durante la rotazione passiva del corpo intero. Journal of Neurophysiology, 84: 1599-1613, 2000.}

^{54 Tremblay, S. e Small, S. L. (2020). Apprendimento motorio e pratica occulta del movimento. Journal of Neuroscience, 40(50), 9552-9560.}

^{55. van der Horn, H. J., et al. "Cambiamenti della connettività strutturale nella sindrome post-concussione: uno studio di imaging del tensore di diffusione". NeuroImage: Clinical 22 (2019): 101707.}

^{56 Wu, Y., et al. "Le riduzioni della materia grigia cerebellare si associano a una ridotta connettività funzionale nel cervelletto vestibolare in pazienti con vertigini posturali-percettive persistenti". Journal of Neurology 266.8 (2019): 1993-2003.}

^{57 Y.P. Ivanenko et al, 1997. Il contributo degli otoliti e dei canali semiculari alla percezione del movimento passivo bidimensionale del corpo intero nell'uomo. Journal of physiology, 502. 1, pp. 223-233, 1997.}

^{58 Yuh EL, Mukherjee P, Lingsma HF, et al. La risonanza magnetica migliora la previsione di esito a 3 mesi nelle lesioni cerebrali traumatiche lievi. Ann Neurol. 2021;89(1):49-59. doi:10.1002/ana.25920}

^{59 Yuan, W., et al. "Cambiamenti della connettività funzionale nelle lesioni cerebrali traumatiche lievi valutati con la risonanza magnetica funzionale allo stato di riposo". The Journal of Neuropsychiatry and Clinical Neurosciences 31.1 (2019): 47-53.}

^{60 Zatorre, R. J., & Fields, R. D. (2020). Neuroscienze: La formazione musicale può cambiare il cervello? Current Biology, 30(13), R722-R724.}

^{61 Zhou, Y., et al. "Correlati di imaging delle sorgenti EEG delle traiettorie di recupero delle lesioni cerebrali traumatiche lievi". Brain 142.3 (2019): 633-646.}

^{62. zhu, D. C., et al. "Altered resting state connectivity in persistent post-concussive symptoms following mild traumatic brain injury: a network analysis". NeuroImage: Clinical 20 (2018): 18-27.}

^{63 Zu Eulenburg, P., & zu Eulenburg, C. (2020). Reti corticali della corteccia vestibolare umana: Evidenze da studi di connettività strutturale e funzionale. Struttura e funzione del cervello, 225(3), 801-814.}

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